张曼 高平 赵航 周辰彦 梁晨 汤永玉 邢孔政 吴国星 高熹

摘要：【目的】明確叉角厉蝽[Eocanthecona furcellata （Wolff）]从卵到成虫发育历期及繁殖能力，比较叉角厉蝽各虫态的主要形态鉴别特征，为叉角厉蝽的扩繁及生防潜能开发提供理论支持。【方法】在室内条件下，以云南元江采集并在室内扩繁6代以上的叉角厉蝽为研究对象，在培养皿中采用单头饲养的方法测定叉角厉蝽生长发育指标（卵孵化率、若虫存活率、卵到成虫的发育历期），在饲养盒中雌雄虫配对共培养测定其成虫繁殖力特征。运用显微照相系统比较叉角厉蝽各虫态的主要形态特征。【结果】叉角厉蝽从卵到成虫的平均发育历期为29.00±1.41 d，卵历期为 8.00±0.21 d，若虫期为19.76±0.12 d，1～5龄若虫平均发育历期为3.24～5.38 d，卵孵化率为92.91%，若虫存活率为80.21%，雌、雄成虫的平均寿命分别为35.40±1.96和37.40±2.65 d;叉角厉蝽雌成虫交配后，一生平均产卵次数为 4.73±2.01次，最多9次，最少2次，平均产卵前期为7.87±2.75 d，产卵期持续14.33±5.13 d，雌成虫与雄成虫交配单次平均产卵量为59.46±15.77粒，未交配雌成虫单次平均产卵量为29.34±15.31粒且为无效卵，最终无法孵化。叉角厉蝽卵为矮杯形或圆筒形，具卵盖，边缘有10～12根刺状精孔突，有金属光泽;1～5龄若虫体色红黑相间，若虫触角4节。1龄若虫触角第2和第3节末端有明显白色环，喙暗红色，接近体长，无翅芽;2龄若虫头部前段扁平突出，触角节间环变为红色，喙黑色;3龄若虫触角第2和第3节末端红色环明显，喙长为体长的一半;4龄若虫喙长为体长的一半，胸部刻点明显，出现翅芽，并延伸至胸部末端;5龄若虫喙暗红色，短于体长一半，中足和后足胫节中部出现白斑，翅芽延伸至腹部第3节;成虫体色黄褐与黑褐混杂相间，密布刻点，触角5节，喙黄褐色，最后一节黑色，喙长短于体长的一半，前胸背板侧角呈剑叉状突出，雄虫腹部近三角形，雌虫腹部卵圆形。【结论】明确了叉角厉蝽的发育历期和繁殖能力，证实叉角厉蝽无孤雌生殖现象。农业生产中可以喙的颜色、长度及翅芽发育作为叉角厉蝽主要形态鉴别特征。

关键词： 叉角厉蝽;发育历期;繁殖力;孤雌生殖;形态特征

中图分类号： S467.2                               文献标志码： A 文章编号：2095-1191（2022）04-1078-10

Development， fecundity and morphological characteristics of the predatory Eocanthecona furcellata （Wolff）

ZHANG Man， GAO Ping， ZHAO Hang， ZHOU Chen-yan， LIANG Chen，

TANG Yong-yu， XING Kong-zheng， WU Guo-xing， GAO Xi*

（College of Plant Protection， Yunnan Agricultural University， Kunming，Yunnan  650201， China）

Abstract：【Objective】To determine the developmental duration and fecundity of Eocanthecona furcellata （Wolff） from egg to adult and to compare the main morphological distinguishing characteristics of the various insect states of E. furcellata， so as to provide theoretical support for propagation and development of biocontrol potential of E. furcellata. 【Method】Under laboratory conditions，E. furcellata collected in Yuanjiang County of Yunnan Province and propagated for more than six generations in the laboratory were taken as the research object. Growth and development indexes （egg hatching rate， nymph survival rate and development period from egg to adult） of the bugs were determined by single-head feeding in petri dish method， and the characteristics of adult fecundity were determined by paired co-culture of males and females in the feeding box. In addition， the main morphological characteristics of each insect state were compared using microscopic photography system. 【Result】The average developmental period from eggs to adults of E. furcellata was 29.00±1.41 d， the egg period was 8.00±0.21 d， and the nymph period was 19.76±0.12 d. The average developmental period from 1st to 5th instar was 3.24-5.38 d， the egg hatching rate was 92.91%， and the nymphs survive rate was 80.21%. The average lifespans of the female and male adults were 35.40±1.96 d and 37.40±2.65 d respectively. After mating， the number of times of egg production was 4.73±2.01 times， up to 9 times， at least 2 times and the average pre-oviposition stage was 7.87±2.75 d， and the spawning period lasted 14.33±5.13 d. The single fecundity of each female adult mating with a male adult was 59.46±15.77 eggs， and the single fecundity of the female adult without mating was 29.34±15.31 eggs， which were invalid eggs and could not be hatched. Eggs of E. furcellata were short cup-shaped or cylindric， with egg caps and 10～12 prickles on the edge and metallic luster; 1st to 5th instar nymphs were often red and black， antennae of the nymphs were 4 segments. The 1st instar nymphs had obvious white rings at the end of 2nd and 3rd segments of antennae and dark red beaks， its length was close to body length and it has wingless buds. The 2nd instar nymphs with flat protruding anterior head segment， antennal ring turned red， and beak was black. The 3rd instar nymphs had obvious red rings at the end of 2nd and 3rd segments of antennae and the beak length was half of body length. The beak of the 4th instar nymph was half as long as the body， and with marked punctures on chest， the wing buds extending to the end of the chest. The 5th instar nymphs with dark red beaks， and the beak length was shorter than half body length， middle and hind feet had white spots in middle part， wing buds reaching to the 3rd segment of abdomen. Adults’ body usually were yellowish-brown and dark-brown-mixed， with dense punctures， and their abdomen had 5 segments， and their beak was yellowish-brown and the last segment of black， beak length of half of the body length， the lateral angle of the anterior thoracodorsal plate was prominent as a sword fork， male abdomen nearly triangular and female abdomen was oval. 【Conclusion】The developmental period， fecundity and no parthenogenesis phenomenon of E. furcellata are clarified. The beak color， length and wing bud developmental stage are the main characteristics for distinguishing E. furcellata morphology.

Key words：Eocanthecona furcellata（Wolff）; developmental period; fecundity; parthenogenesis; morphological characteristics

Foundation items： Yunnan Basic Applied Research Plan Project （202001AT070139）

0 引言

【研究意义】捕食性天敌昆虫是自然界中天敌资源的重要成员，在生物防治中作为一类有效的自然调控因子，对害虫的种群抑制起着重要作用，同时也是农业生产中可以利用的重要天敌资源（李晓明和缪勇，2011;胡长效等，2020）。叉角厉蝽[Eocanthecona furcellata （Wolff）]隶属于半翅目（Hemiptera）蝽科（Pentatomidae）益蝽亚科（Asopinae）昆虫，其若虫和成虫对多数鳞翅目害虫幼虫、部分鞘翅目害虫幼虫和半翅目害虫等多种农业害虫具有较强的捕食能力（陈雪梅等，2021），是一种重要的捕食性天敌，因而受到国内外学者广泛关注。作为刺吸式捕食性天敌，叉角厉蝽不仅对多数农业害虫有较强的捕食能力，还拥有繁殖力强、产卵量大、害虫不会产生抗性、可操作性强、对环境无害等优点，具有广阔的生物防治应用前景。而昆虫生长发育特征受多种环境因素的交互影响，明确叉角厉蝽生长发育特征和繁殖力特性是开发叉角厉蝽生防潜力的前提条件，而研究叉角厉蝽不同虫态形态学特征则可为田间快速鉴定及田间统计提供理论支持。【前人研究进展】叉角厉蝽的世代发育分为卵、若虫、成虫3个时期，若虫有5个龄期，初孵若虫具有聚集的习性，成虫羽化7～10 d可观察到交尾（朱涤芳，1990）;林长春等（1998）林间饲养叉角厉蝽雌雄成虫的体长分别为14.66～15.96和11.54～13.22 mm，体宽分别为6.32～6.51和4.89～5.70 mm，第3代无法完成发育;Lenin和Rajan（2016）用米蛾喂养叉角厉蝽，结果表明若虫总历期约16.00±0.64 d，雌雄成虫寿命分别为36.00±1.90和32.00±0.19 d;李慎磊等（2020）在对叉角厉蝽饲养技术的研究中发现，室温25～32 ℃、空气相对湿度60%～80%、光照周期14 L∶10 D的条件下，叉角厉蝽完成一个世代需要41.40 d，羽化为成虫发育成熟并交配产卵平均需要14.20 d，5龄若虫发育历期最长，但存活率相对较低。叉角厉蝽对多数鳞翅目、鞘翅目及半翅目害虫具有较强的捕食能力，其捕食量据其自身虫龄和密度、猎物大小和猎物密度而定，捕食量随自身虫龄和密度、猎物密度增大而增大（朱涤芳，1990;陈然等，2015;李文华等，2015）。据已有文献报道，叉角厉蝽捕食行为主要发生在若虫和成虫阶段，其中1龄若虫不捕食，仅靠吸食植物汁液即可完成发育，2龄开始捕食，随龄期的增长植食性逐渐减弱，捕食性逐渐增强（林长春等，1998;姚明勇等，2019）。2～3龄若虫每天可捕食1头米蛾（Corcyra cephalonica）幼虫，4～5龄若虫每天可捕食1～2头米蛾幼虫，成虫每天可捕食2～3头米蛾幼虫或1～2头大蜡螟（Galleria mellonella）幼虫（朱涤芳，1990）、3.75头绿额翠尺蛾（Pelagodes proquadraria）幼虫（谢钦铭等，2001）。草地贪夜蛾（Spodoptera frugiperda）是近年我国重要的入侵性害虫（宋洁蕾等，2019），范悦莉等（2019）研究表明，叉角厉蝽若虫对草地贪夜蛾3龄幼虫日最大捕食量、瞬时攻击率和处理时间分别为50.25头、0.6702 d和0.0199 d，其对草地贪夜蛾有较好的控害作用;唐敏等（2019）研究表明，叉角厉蝽对草地贪夜蛾幼虫具有较强的捕食能力，5龄若虫最强、雌成虫和雄成虫次之;李慎磊等（2020）田间试验结果表明，在玉米田草地贪夜蛾虫量约为20头/百株时，按照0.24头/m2释放叉角厉蝽5龄若虫，7 d后草地贪夜蛾虫口减退率达72.41%，且玉米拔节期释放叉角厉蝽效果好于喇叭口期和抽穗期。在饲养建立种群方面，张敏玲和卢传权（1996）用菜青虫和斜纹夜蛾饲养叉角厉蝽也可完成发育，且较喜食斜纹夜蛾，但不足的是不易得到大量的活体菜青虫和斜纹夜蛾以供叉角厉蝽繁殖;何旭诺等（2013）用甜菜夜蛾（S. exigua）幼虫和黄粉虫（Tenebrio molitor）幼虫饲喂叉角厉蝽，结果显示用甜菜夜蛾饲喂的叉角厉蝽若虫历期较短，而用黄粉虫幼虫饲喂的叉角厉蝽若虫存活率较高;Tuan等（2016）用小菜蛾（Pieris rapae）和斜纹夜蛾（S. litura）饲养叉角厉蝽，结果表明，小菜蛾饲养下叉角厉蝽的繁殖率和增长率显著高于用斜纹夜蛾饲养的叉角厉蝽;宫靖垚（2018）用研制的人工饲料饲喂叉角厉蝽能完成世代发育，但其发育历期、存活率、成虫体重、产卵量等指标大多不及用黄粉虫饲养的结果。微观上，Kumar等（2002）利用扫描电镜观察了叉角厉蝽卵粒的结构;高平等（2021）及Gao等（2021）利用扫描电镜观察了叉角厉蝽唾液腺的形态和超微结构，并对其唾液腺进行了转录组及差异分析，从基因层面研究唾液腺的特征与功能，从转录组水平预测唾液腺的潜在分泌蛋白;Zhao等（2021）观察了叉角厉蝽5龄若虫和雌雄成虫的触角超微结构。【本研究切入点】目前，国内外对叉角厉蝽生长发育方面的研究已有报道，但对各虫态形态特征系统性的描述仅见林长春等（1998）在福建省野外試验林中的调查研究，而对室内优化饲养条件下的叉角厉蝽生长发育、繁殖情况及各龄若虫的形态特征未见报道。【拟解决的关键问题】采用单头饲养法和雌雄虫配对共培养的方法，以云南元江采集并在室内扩繁6代以上的叉角厉蝽为研究对象，探明叉角厉蝽在室内恒定条件下的生长发育、繁殖特征、形态学特征以及是否存在孤雌生殖现象，并用显微照相系统观察叉角厉蝽不同虫态的形态学特征，为叉角厉蝽人工规模化养殖、释放技术的发展及其田间应用提供科学依据。

1 材料与方法

1. 1 试验材料

供试叉角厉蝽于2018年采集自云南省玉溪市元江县（东经101°32′，北纬23°30′），由最初25头大小和龄期不等的虫源带回实验室用养虫笼（50 cm×50 cm×40 cm）饲养[温度（27±1）℃，相对湿度60%～80%，光周期14 L∶10 D]，每日饲喂黄粉虫蛹，此后每年7～9月补充1次虫源，建立实验室种群并连续饲养6代以上。

1. 2 试验方法

1. 2. 1 叉角厉蝽各虫态的生长发育历期及繁殖力测定 在叉角厉蝽饲养笼中收集当日产的卵块（共9块），在显微镜下观察记录每卵块的卵粒数，然后将卵块置于干燥消毒的培养皿中，记录收集日期。将培养皿置于恒温培养箱内，每天观察并记录卵的孵化情况。卵孵化后，将1龄若虫置于消毒的培养皿中单独饲养，同时放入潮湿的棉球和黄粉虫蛹以提供所需水分和食物。每天观察记录若虫蜕皮及死亡情况并更换食物和棉球，直至成虫。

将当日羽化的叉角厉蝽雌、雄成虫配对置于塑料养虫盒（12.5 cm×8.0 cm×3.5 cm）中饲养，并提供潮湿棉球和新鲜黄粉虫蛹供其取食，每天更换。待雌成虫产卵后，记录成虫产卵日期、卵块数、卵粒数和成虫死亡时间。若雄虫死亡，则雌成虫继续饲养直至死亡，共设20个重复。

1. 2. 2 雌成虫是否存在孤雌生殖测定 根据日常饲养经验，有目的地挑选50头可能为雌性的叉角厉蝽5龄若虫于塑料养虫盒中进行单独饲养，而后将羽化的35头雌成虫继续单独饲养并每天观察记录其产卵日期、卵块数、卵粒数和死亡时间，将所产卵块置于培养皿（φ=60 mm）中饲养并观察其是否孵化。

1. 2. 3 若虫大小及形态特征观察 叉角厉蝽1龄若虫体长、体宽采用EZ-MET软件进行测量，2～5龄若虫在其蜕皮当天便用游标卡尺测量体长、体宽，用电子天平测量体重，若虫每一龄期和雌雄成虫各测量20头。在日产Olympus双目立体解剖镜下检视和观察各虫态的形态特征，重要的鉴别特征与拍照借助日产基恩士（KEY-CNCE VHX-5000）超景深显微照相系统完成。

1. 3 统计分析

试验数据采用Excel 2016进行整理，并用DPS v9.50数据处理系统进行统计分析。卵孵化率及若虫存活率经反正弦转换后进行方差分析，每个卵块作为1个重复;对各龄若虫的发育历期和存活率进行单因素方差分析（One-way ANOVA），并用Tukey法进行多重比较分析;卵孵化率、若虫存活率和雌雄成虫寿命采用独立样本t-检验进行差异显著性分析;使用GraphPad Prism v9.2绘图。

2 结果与分析

2. 1 叉角厉蝽的发育历期

在本试验条件下，叉角厉蝽从卵到成虫的平均发育历期为29.00±1.41 d，最长31 d，最短25 d。叉角厉蝽的卵历期为8.00±0.21 d，若虫期19.76±0.12 d。其中1龄与3龄、1龄与4龄间历期差异不显著（P>0.05，下同），其他各龄期间历期差异显著（P